Au début des années 1990, la bibliothèque du château est devenue insuffisante. Malgré la présence d'un bibliobus desservant les quartiers périphériques de Blois depuis 1966, malgré l'ouverture de l'annexe Maurice-Genevoix dans les quartiers nord en 1979 et la création d'une section "jeunesse" dans l'ancien couvent des Jacobins en 1984, la bibliothèque de Blois est devenue notoirement obsolète. Disposant de seulement 40 places de lecteurs, inaccessible aux handicapés, totalement dépourvue d'informatique et surtout saturée de livres et sans possibilité d'extension, la bibliothèque ne peut rester dans les locaux, prestigieux mais inadaptés, du château. Les réflexions entamées dès la fin années 80 s'accélèrent avec l'arrivée de Jack Lang, alors ministre de la culture, à la mairie de Blois. Après de nombreux débats pour savoir si les fonds anciens doivent rester au château tandis que les collections contemporaines seraient abritées dans un bâtiment neuf, c'est finalement le déménagement complet des collections qui est réalisé en 1997 après la construction d'un bâtiment de 8000 m², dans la ville haute à proximité de la Halle aux Grains et des administrations. Le déménagement permet de rapatrier les collections "jeunesse" dans le giron de la bibliothèque centrale et voit la création de plusieurs nouvelles sections : une disco-videothèque, qui n'existait jusqu'alors qu'à l'annexe Maurice-Genevoix, une section "information-actualités" permettant au grand public d'accéder à l'information sous toutes ses formes (journaux, revues, internet...), une bibliothèque universitaire, rare exemple français d'une telle cohabitation de deux bibliothèques différentes dans un même bâtiment. Enfin un étage entier et une section à part entière sont attribués aux collections patrimoniales, distinguant bien ces collections précieuses du reste des collections de prêt et de consultation. Placé sous le patronage de l'Abbé-Grégoire, le bâtiment bénéficie de nombreuses nouveautés telles que l'informatisation du catalogue et des inscriptions, des postes de visionnage et d'écoute sur place pour les documents audio-visuels, une banque d'accueil général pour l'orientation et l'inscription des lecteurs.
Dans le même temps, plusieurs dépôts importants sont reçus au fonds patrimonial : dépôt par l'association diocésaine de Blois d'environ 1500 ouvrages de théologie et d'histoire ecclésiastique antérieurs à la Révolution, dépôt d'environ 200 ouvrages et revues de sciences consenti par la société d'histoire naturelle.
L'un des plus importants de ces enrichissements est, en 2003, la donation faite par Madame Irmgard Villette de la collection de son mari Max Villette, amateur blésois, ancien directeur du Centre culturel Français de Düsseldorf.
Le principal intérêt de cette donation vient de la cohérence et de la pertinence des documents rassemblés, reflets des événements et des opinions qui ont traversé la France au XIXe siècle. La monarchie de Juillet, la Commune, l'Affaire Dreyfus, la première guerre mondiale, le romantisme, la censure de la presse, l'émancipation féminine y sont représentés par les dessins des plus grands illustrateurs comme Daumier, Gill, Robida, Caran d'Ache, Forain, Steinlen, Sem.
La presse satirique tient une place importante. De La Foudre (1822) et du Charivari (1832) au Canard enchaîné (1916) et à La charrette charrie (1922), la donation compte cent-cinquante titres de presse dont une trentaine de têtes de collections.
A côté de ces revues, Max Villette a réuni un bel ensemble d'albums illustrés, souvent issus des mêmes plumes et des mêmes crayons, sans oublier un petit millier de gravures séparées, qui forment un incontournable complément aux titres de presse.
Enfin, la collection comprend un ensemble de livres des XVI, XVIIe et XVIIIe siècles parmi lesquels on note une rarissime édition lyonnaise des Institutes de Justinien, datée de 1495, seul exemplaire répertorié en France de cette édition.
D'autres dons importants comme le don Terrasson et le don Châtenet (2013) ont fait entrer à la bibliothèque plusieurs milliers d'ouvrages, scientifiques pour le fonds Terrasson, axés sur la Renaissance et l'architecture pour le fonds Châtenet.
Depuis l'ouverture du bâtiment Abbé-Grégoire en 1997, l'histoire des bibliothèques de Blois se poursuit. En 2004, l'ensemble des collections et du personnel passe dans le giron d'Agglopolys, la nouvelle communauté d'Agglomération de Blois. La bibliothèque devient de facto la bibliothèque de référence pour le patrimoine et l'histoire des communes d'Agglopolys et oriente une partie de ses acquisitions vers ce nouveau domaine.
En 2012 la bibliothèque Maurice-Genevoix, dont le bâtiment accuse une vétusté certaine, fait l'objet d'une restructuration complète : ajout d'une aile de deux étages contenant un espace consacré à la musique, au cinéma et aux jeux vidéo, et un autre dédié aux internautes aux langues vivantes et à l'autoformation, modernisation des salles de lecture des collections adultes et jeunesse refondues en un espace unique autour du patio central, création d'un nouvel espace d'accueil général. La nouvelle silhouette du bâtiment, en forme de pyramide renversée et couverte d'écailles dorées, s'inscrit dans la restructuration totale du quartier de l'Europe et constitue un point de repère remarquable dans ce quartier entièrement remodelé.
Enfin en 2016, la Médiathèque de Veuzain-sur-Loire/Agglopolys rejoint le réseau des bibliothèques d'Agglopolys.